Родился в Нью-Йорке в семье инженера-строителя Чарльза Дженнера Томпсона и его супруги Хенри. Популярность получил благодаря своим актёрским работам на театральной сцене, а именно ролью в бродвейских постановках с 1944 по 1955 год. На киноэкранах он возникал не достаточно и запомнился только своими 3-мя ролями, посреди которых Брендон Шоу, убийца из хичкоковского триллера «Верёвка», Барт Теир в нуаре «Без разума от орудия» и Морган Эванс в драме «Кукуруза зелена», за которого актёр был номинирован на «Оскар». С началом 1950-х годов Долл работал в главном на телевидении, где в 1965 году и окончил свою актёрскую карьеру ролью в сериале «Перри Мейсон». Джон Долл скончался от сердечного приступа в Голливуде в возрасте 52 лет.